بررسی الگوی بیان چند ژن مرتبط با بیماری‌زایی و PAL در گیاه نارنج در پاسخ به باکتری عامل بلاست مرکبات Pseudomonas viridiflava پس از تیمار با سالیسیلیک اسید و جاسمونیک اسید

نوع مقاله : مقاله پژوهشی

نویسندگان

1 دانشجوی سابق دکتری، گروه گیاهپزشکی، دانشکده کشاورزی، دانشگاه علوم کشاورزی و منابع طبیعی ساری، ساری، ایران و مجتمع آموزش عالی سراوان، سراوان، ایران

2 دانشیار، گروه گیاهپزشکی، دانشکده کشاورزی، دانشگاه علوم کشاورزی و منابع طبیعی ساری، ساری، ایران

3 استاد، گروه گیاهپزشکی، دانشکده کشاورزی، دانشگاه علوم کشاورزی و منابع طبیعی ساری، ساری، ایران

4 استادیار، پژوهشکده ژنتیک و زیست فناوری کشاورزی طبرستان، دانشگاه علوم کشاورزی و منابع طبیعی ساری، ساری، ایران

چکیده

هدف: بیماری‌های گیاهی یکی از عوامل محدودکننده در تولید محصولات کشاورزی به شمار می‌روند. بیماری بلاست مرکبات ازجمله بیماری‌های شایع در مناطق مرکبات خیز به‌استثنای مناطق گرمسیری است. گیاهان از طریق فعال کردن ژن‌های کدکننده پروتئین‌های دفاعی نسبت به بیمارگرهای باکتریایی واکنش نشان می‌دهند. یکی از سازوکارهای دفاعی گیاهان در مقابل عوامل بیماری‌زا، تجمع پروتئین‌های مرتبط با بیماری‌زایی است. هدف از این مطالعه بررسی بیان چند ژن دفاعی در مقابل باکتری Pseudomonas viridiflava پس از تیمار گیاهچه ها با سالیسیلیک اسید و جاسمونیک اسید بود.
مواد و روش‌ها: سطح بیان ژن‌های مرتبط با بیماری‌زایی PR1، PR2، PR3، PR4، PR5، POX، LOX و ژن PAL در مراحل اولیه بیماری بلاست مرکبات در نارنج با استفاده از روش RT-PCR بررسی شدند. در این پژوهش ژن ابی کوتین به‌عنوان ژن خانه‌دار مورد استفاده قرار گرفت. RNA کل نمونه‌ها استخراج شد و پس از سنتز cDNA، تغییرات سطح بیان ژن‌های مذکور با استفاده از فرمول 2–(ΔΔCT) محاسبه و اندازه‌گیری شد.
نتایج: افزایش بیان ژن‌های مرتبط با بیماری‌زایی PR1، PR2، PR3، PR4، PR5، POX، LOX و ژن PAL در مراحل اولیه بیماری بلاست مرکبات در نارنج اکثراً در بازه‌های زمانی 24 و 48 ساعت اتفاق افتاد.
نتیجه‌گیری: نتایج این بررسی نشان داد تیمار با سالیسیلیک اسید در بیان ژن‌های PR1، PR2، PAL، POX و PR5 تأثیر بیشتری نسبت به جاسمونیک اسید داشت و تیمار جاسمونیک اسید در القای ژن‌های PR4، PR3 و LOX تأثیر بیشتری نسبت به سالیسیلیک اسید نشان داد. همچنین میزان بیان ژن‌های PR1، PR2، LOX، PR4، PAL و PR5 در 24 ساعت پس از اعمال آلودگی در گیاه نارنج به‌وسیله هر دو تیمار به اوج خود رسید که بنظر می رسد این افزایش بیان ژن‌ها در مواجهه میزبان با باکتری عامل بلاست در ممانعت از گسترش بیشتر بیمارگر مشارکت داشته و بدین شکل افزایش مقاومت در گیاه میزبان را در پی داشت.

کلیدواژه‌ها


عنوان مقاله [English]

Evaluation of expression pattern of several pathogenesis related genes and PAL in sour orange plant following treatment with SA and JA in response to citrus blast bacterium Pseudomonas viridiflava

نویسندگان [English]

  • Hossein Moradi 1
  • Valiollah Babaeizad 2
  • Heshamt Rahimian 3
  • Ali Pakdin-Parizi 4
  • Mohammad Ali Tajik 2
1 Department of Plant Protection, Sari Agricultural Sciences and Natural Resources University. Sari/ Iran
2 Department of Plant Protection, Sari Agricultural Sciences and Natural Resources University
3 Department of Plant Protection, Sari University of Agricultural Sciences and Natural Resources, Sari, Iran
4 Genetics and Agricultural Biotechnology Institute of Tabarestan, Sari Agricultural Sciences and Natural Resources University, Sari, Iran
چکیده [English]

Objective
Plant diseases are one of the major limitations in agricultural production. Citrus blast disease is one of the most common diseases in citrus producing regions of the world, with the exception of tropical regions. Plants respond to bacterial pathogens by activating genes encoding defense proteins. One of the defense mechanisms of plants against pathogens is the accumulation of Pathogenesis related proteins associated. The aim of this study was to evaluate the expression of several defense genes against Pseudomonas viridiflava after treatment of seedlings with Salicylic acid and Jasmonic acid.
Materials and methods
The expression levels of PR1, PR2, PR3, PR4, PR5, POX, LOX pathogenesis related and PAL genes in the early stages of citrus blast disease in Citrus aurantium were assessed using RT-PCR. In this study, UBI gene was used as a housekeeping gene. The total RNA of the samples was extracted and after cDNA synthesis, the expression level changes of the declared genes were calculated and measured using the formula 2 - (ΔΔCT).
Results
Increased expression of PR1, PR2, PR3, PR4, PR5, POX, LOX Pathogenesis related and PAL genes in the early stages of citrus blast disease in sour orange mostly occurred at 24 and 48 hours after challenging with the citrus blast causal agent P. viridiflava.
Conclusions
The results of this study was showed that salicylic acid treatment had a greater effect on the expression of PR1, PR2, PAL, POX and PR5 genes than jasmonic acid and jasmonic acid treatment was showed a greater effect on the induction of PR4, PR3 and LOX genes than salicylic acid. Furthermore, the expression of PR1, PR2, LOX, PR4, PAL and PR5 genes peaked in 24 hours after infection in sour orange plant by both treatments and it seems that these mentioned inducer of resistance genes involved in citrus blast disease resistance in host plant

کلیدواژه‌ها [English]

  • Citrus blast
  • Salicylic acid
  • Jasmonic acid
  • RT-PCR
اشرفی جواد، رهنما کامران، بابایی زاد ولی اله، رمضانپور سیده ساناز، کیل کریستوف (1399) بررسی تاثیر باکتری Pseudomonas protegens CHA0 و قارچ اندوفیت Serendipita indica در القای مقاومت و بیان ژن‎ های دفاعی در گندم بر علیه عامل بیماری‎ زای سپتوریوز برگ. بیماریهای گیاهی 56(3)، 301-275.
آهنگر لیلا، بابایی زاد ولی اله، رنجبر غلامعلی، نجفی زرینی حمید، بیابانی عباس (1394) الگوی بیان ژن های دفاعی ارقام حساس و مقاوم گندم در پاسخ به آلودگی به سفیدک سطحی. ژنتیک نوین 10(1)، 46-33.
بیکی فرید، رحیمیان حشمت اله، محمدی گل تپه ابراهیم، شمس بخش مسعود، برزگر علی، بوسکت آنتونی، گارسیا والدس النا، لالوکات جرج (1391) بررسی فنوتیپی و بیماری‌زایی عوامل بیماری بلاست مرکبات در استان‌های شمال ایران. دانش گیاهپزشکی ایران. 43(2)، 222-211.
حاجی‌پور باقری عباس، سوهانی محمد مهدی، حسنی سید حسن، بابایی زاد ولی‌اله، علوی سید محمد (1394) اثر همزیستی قارچ Piriformospora indica بر واکنش گیاه برنج (Oryza sativa) به بیماری پوسیدگی طوقه. تحقیقات غلات 5(3)، 230-219.
حیدری نژاد امیر مسعود، بابایی زاد ولی اله، رحیمیان حشمت اله (1395) مطالعه نقش ژن‌های PR2 و PAL در مقاومت گیاه برنج به باکتری Acidovorax avenae subsp. avenae. مجله بیوتکنولوژی کشاورزی7(4)، 82-67.
خاکساری مهسا، بابایی زاد ولی اله، رحیمیان حشمت اله، بیگی فرید (1396) بررسی الگوی بیان چند ژن مقاومت در سه ژنوتیپ مرکبات در برابر باکتری عامل بلاست Pseudomonas syringae pv. syringae.‎ ژنتیک نوین 12(3)، 10-1.
رستمی مهدی، طریقی سعید، طاهری پریسا، رحیمیان حشمت اله (1398) بیان ژن های کیتیناز، بتا-1 و 3 گلوکوناز و پراکسیداز در برنج تحت تیمارهای قارچ عامل بیماری. آفات و بیماریهای گیاهی 87(1)، 146-129.‎
سیاری محمد، بابایی زاد ولی اله،, تاجیک قنبری محمد علی، رحیمیان حشمت اله (1394) بررسی مقاومت دو رقم برنج در تعامل با قارچ عامل سوختگی غلاف، Rhizoctonia solani . مجله بیوتکنولوژی کشاورزی 7(4)، 112-97.‎
صادقی فاطمه، رحیمیان حشمت اله، بابایی زاد ولی اله (1390) تنوع ژنتیکی جدایه های Pseudomonas viridiflava عامل بیماری بلاست مرکبات با آغازگر gyr B. هفتمین همایش بیوتکنولوژی جمهوری اسلامی ایران 37.
عرب پور رق آبادی زهرا، محمدآبادی محمدرضا، خضری امین (1400) الگوی بیانی ژن p32 در بافت‌های ران، دست، راسته و چربی پشت بره کرمانی. مجله بیوتکنولوژی کشاورزی، 13(4)، 183-200.
غلام نژاد جلال، سنجریان فروغ، محمدی گل تپه ابراهیم، صفایی ناصر، رضوی خدیجه (1395) بررسی تغییرات بیان ژن های دفاعی گیاه گندم در پاسخ به آلودگی به Mycosphaerella graminicola. زیست شناسی گیاهی 8(30)، 54-43.
محمدآبادی محمدرضا (1399) بیان ژن ESR1 در بز کرکی راینی با استفاده از real time PCR‎. مجله بیوتکنولوژی کشاورزی 12(1)، 192-177.
محمدآبادی محمدرضا (1399) پروفایل بیانیmRNA مختص بافت ژن ESR2 در بز. مجله بیوتکنولوژی کشاورزی 12(4)، 184-169.
محمدآبادی محمدرضا، سفلایی محمد (1399). پروفایل بیانی mRNA مختص بافت ژن BMP15 در بز. مجله بیوتکنولوژی کشاورزی 12(3)، 208-191.
محمدآبادی محمدرضا، کرد محبوبه، نظری محمود (1397) مطالعه بیان ژن لپتین در بافت‌های مختلف گوسفند کرمانی با استفاده از real time PCR. مجله بیوتکنولوژی کشاورزی 10(3)، 122-111.
منصوری مهدی، حسینی پور اکبر، شریفی سیرچی غلامرضا، معصومی حسین (1388) بررسی تغییرات رونوشت های دو ژن کیتیناز و بتا 1 و 3 گلوکاناز در نهال های پرتقال (Citrus sinensis)در پاسخ به آلودگی باکتری عامل شانکر مرکبات. مجله بیوتکنولوژی کشاورزی 1(2)، 52-39.
References
Abdelaziz M, Abdelsattar M, Abdeldaym E, et al. (2019) Piriformospora indica alters Na+/K+ homeostasis, antioxidant enzymes and LeNHX1 expression of greenhouse tomato grown under salt stress. Sci Hortic 256, 1-8.
Ahangar L, Babaiezad V, Ranjbar G, et al. (2016) Expression profile of defense-related genes in susceptible and resistant wheat cultivars in response to powdery mildew infection. New Genetics 1, 33-46 (In Persian).
Ali S, Ganai BA, Kamili AN, et al. (2018) Pathogenesis-related proteins and peptides as promising tools for engineering plants with multiple stress tolerance. Microbiological Research 212, 29-37.
Arabpour Z, Mohammadabadi M, Khezri A (2021) The expression pattern of p32 gene in femur, humeral muscle, back muscle and back fat tissues of Kermani lambs. Agric Biotechnol J 13 (4), 183-200 (In Persian).
Ashrafi J, Rahnama K, Babaeizad V, et al. (2020) The effect of Pseudomonas protegens CHA0 and an endophyte fungus Serendipita indica on resistance induction with defense genes expression of wheat against Septoria leaf blotch disease. Iran J Plant Path 56(3), 275-301 (In Persian).
Bagal UR, Leebens-Mack JH, Walter Lorenz W, Dean JFD (2012) The phenylalanine ammonia lyase (PAL) gene family shows a gymnosperm-specific lineage. Bio Med Central Genomi 13, S3- S1.
Beigi F, Rahimian H, Mohamadi goltape A, et al. (2012) Phenotypic and Pathogenecity Phenotypic and Pathogenecity Characteristics of the Agents Causing Citrus Blast Disease in the Northern Provinces of Iran. Iran J Plant Prot 43, 211-222 (In Persian).
Bowles DJ (1990) Defense-related proteins in higher plants. Annu Rev Biochem 59,873-907.
Brogue K, Chet I, Holliday M, et al. (1991) Transgenic plants with enhanced resistance to the fungal pathogen Rhizoctonia solani. Science 254,1194-1197.
Chen Z, Zheng Z, Huang J, et al. (2009) Biosynthesis of salicylic acid in plants. Plant Signal Behav 4,493-496.
Chittoor JM, Leach JE, White FF (1999) Induction of peroxidase during defense against pathogens, in: S.K. Datta, S. Muthukrishnan (Eds.), Pathogenesis: Related Proteins in Plants, CRC Press, Boca Raton, FL, pp. 171-193.
Coling DBK, Kra M, Kragh K, et al. (1993) Plant chitinase. Plant J 80,389-413.
Cota IE, Troncoso-Rojas R, Sotelo-Mundo R, et al. (2007) Chitinase and b-1,3-glucanase enzymatic activities in response to infection by Alternaria alternata evaluated in two stages of development in different tomato fruit varieties. Sci Hortic 112, 42-50.
Dekkers MGH, Graham JH, Burns JK, et al. (2004) Evaluation of chemical inducers and PR protein reporters for induced systemic resistance to citrus bacterial diseases. Phytopathol 94, S25.
Deshmukh SD, Kogel KH (2007) Piriformospora indica protects barley from root rot caused by Fusarium graminearum. J Plant Dis Protect 114(6), 263-268.
Dixon RA, Harrison MJ, Lamb CJ (1994) Early events in the activation of plant defenses. Annu Rev Phytopathol 32,479-510.
Fitzgerald HA, Chern MS, Navarre R, Ronald PC (2004) Overexpression of (At) NPR1 in rice leads to a BTH-and environment-induced lesion-mimic/cell death phenotype. Mol Plant Microbe Interact 17, 140-151.
Fritig B, Heitz T, Legrand M (1998) Antimicrobial proteins in induced plant defense. Curr Opin Immunol 10,16-22.
Gao X, Brodhagen M, Isakeit T, et al. (2009) Inactivation of the lipoxygenase ZmLOX3 increases susceptibility of maize to Aspergillus spp. Mol Plant Microbe Interact 22(2), 222-231.
Gholamnezhad J, Sanjarian F, Mohammadi Goltapeh E, et al. (2016) Study of defense genes expression profile pattern of wheat in response to infection by Mycosphaerella graminicola Iran J Plant Biol 8(30), 43-54 (In Persian).
Hajipour A, Sohani M, Hasani-Kumleh H, et al. (2015) The symbiotic effect of Piriformospora indica on induced resistance against bakanae disease in rice (Oryza sativa L) J Cereal Res 5(3), 219-230 (In Persian).
Heidarinezhad A, Babaiezad V, Rahimian H (2016) Study of the role of PR2 and PAL genes in resistance of rice plant to Acidovorax avenae subsp avenae bacterium. J Agric Biotech 7(4), 67-82 (In Persian).
Hernandez I, Portieles R, Chacon O, Borras-Hidalgo O (2005) Proteins and peptides for the control of phytopathogenic fungi. Biotecnol Apl 22, 256- 260.
Hilaire E, Young SA, Willard LH, et al. (2001) Vascular defense responses in rice: Peroxidase accumulation in xylem parenchyma cells and xylem wall thickening. Mol Plant Microbe Interact 14, 1411-1419.
Hoegen E, Stromberg A, Pihlgren U, et al. (2002) Primary structure and tissuespecific expression of the pathogenesis-related protein PR-1b in potato. Mol Plant pathol 3, 329-345.
Iorio RA, Del Duca S, Calamelli E, et al. (2013) Citrus allergy from pollen to clinical symptoms. PLoS One 8(1), e53680.
Jain S, Kumar A (2015) The pathogenesis related class 10 proteins in plant defense against biotic and abiotic stresses. Adv Plants Agric Res 3(1), 77.
Jones JD, Dangl JL (2006) The plant immune system. Nature 444, 323–329.
Jwa NS, Agrawal GK, Tamogami S, et al. (2006) Role of defense/stressrelated marker genes, proteins and secondary metabolites in defining rice self-defense mechanisms. Plant Physiol Biochem 44, 261-273.
Kang TS, Wang L (2010) Converting an injectable protein therapeutic into an oral form: phenylalanine amm onia lyase for phenylketonuria. Mol Genet Metab 99,4-9
Khaksari M, Babaiezad V, Rahimian H, Beigi F (2017) Expression profile of some resistance genes in three citrus genotypes in challenging with Pseudomonas syringae pv syringae the causal agent of blast disease. New genet 12(3), 1-10 (In Persian).
Kitajima S, Sato F (1999) Plant pathogenesis-related proteins: Molecular mechanisms of gene expression and protein function. J Biochem 125, 1-8.
Leubner-Metzger G, Meins F (1999) Functions and regulation of plant ß-1, 3-glucanases (PR-2). Pathogenesis-related proteins in plants. CRC Press, Boca Raton, FL, 49-76.
Livak KJ, Schmittgen TD (2001) Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2− ΔΔCT method. methods 25(4), 402-408.
Liu Y, Liu Q, Tang Y, Ding W (2019) NtPR1a regulates resistance to Ralstonia solanacearum in Nicotiana tabacum via activating the defense-related genes. Biochem Biophys Res Commun 508(3), 940-945.
Malnoy M, Jin Q, Borejsza-Wysocka EE, et al. (2007) Overexpression of the apple MpNPR1 gene confers increased disease resistance in Malus × domestica. Mol Plant Microbe Interact 20 (12), 1568–1580.
Mansouri M, Hosseini Pour A, Sharifi Sirchi GR, Masoumi H (2010) Changes in chitinase and β-1, 3-glucanase transcript levels in sweet orange (Citrus sinensis) in response to treatment with Xanthomonas citri subsp citri. Agric Biotechnol J 1(2), 39-52 (In Persian).
Maschietto V, Lanubile A, De Leonardis S, et al. (2016) Constitutive expression of pathogenesis-related proteins and antioxydant enzyme activities triggers maize resistance towards Fusarium verticillioides. J Plant physiol 200, 53-61.
Masoudzadeh SH, Mohammadabadi M, Khezri A, et al. (2020) Effects of diets with different levels of fennel (Foeniculum vulgare) seed powder on DLK1 gene expression in brain, adipose tissue, femur muscle and rumen of Kermani lambs. Small Rumin Res 193, e106276.
Mohammadabadi M (2021) Tissue-specific mRNA expression profile of ESR2 gene in goat. Agric Biotechnol J 12 (4), 167-181 (In Persian).
Mohammadabadi M, Masoudzadeh SH, Khezri A, et al. (2021) Fennel (Foeniculum vulgare) seed powder increases Delta-Like Non-Canonical Notch Ligand 1 gene expression in testis, liver, and humeral muscle tissues of growing lambs. Heliyon 7 (12), e08542.
Mohammadabadi M, Soflaei M (2020) Tissue-specific mRNA expression profile of BMP15 gene in goat. Agric Biotechnol J 12, 191-208 (In Persian).
Mohammadabadi MR (2020) Expression of ESR1 gene in Raini Cashmere goat using Real Time PCR. Agric Biotechnol J 12 (1), 177-192 (In Persian).
Mohammadabadi MR, Kord M, Nazari M (2018) Studying expression of leptin gene in different tissues of Kermani Sheep using Real Time PCR. Agric Biotechnol J 10, 111-122 (In Persian).
Mohammadabadi MR, Tohidinejad F (2017) Charachteristics determination of Rheb gene and protein in Raini Cashmere goat. Iran J Appl Anim Sci 7, 289-295 (In Persian).
 
Moralejo FJ, Cardoza RE, Gutierrez S, Martin JF (1999) Thaumatin production in Aspergillus awamori by use of expression cassettes with strong fungal promoters and high gene dosage Appl Environ Microbiol 65, 1168–1174.
Muchembled J, Sahraoui ALH, Grandmougin-Ferjani A, Sancholle M (2006) Changes in lipid composition of Blumeria graminis f sp tritici conidia produced on wheat leaves treated with heptanoyl salicylic acid. Phytochem 67(11), 1104-1109.
Murashige T, Skoog F (1962) A revised medium for rapid growth and bio assays with tobacco tissue cultures. Physiol plant 15(3), 473-497.
Passardi F, Longet D, Penel C, Dunand C (2004) The class III peroxidase multigenic family in rice and its evolution in land plants. Phytochem 65(13), 1879-1893.
Passardi F, Penel C, Dunand C (2004) Performing the paradoxical: How plant peroxidases modify the cell wall. Trends Plant Sci 9, 534–40.
Podolyan A, White J, Jordan B, Winefield C (2010) Identification of the lipoxygenase gene family from Vitis vinifera and biochemical characterisation of two 13-lipoxygenases expressed in grape berries of Sauvignon Blanc. Funct Plant Biol 37(8), 767-784.
Porta H, Rocha-Sosa M (2002) Plant lipoxygenases Physiological and molecular features. Plant physiol 130(1), 15-21.
Rauscher M, Adam AL, Wirtz S, et al. (1999) PR-1protein inhibits the differentiation of rust infection hyphae in leaves of acquired resistant broad bean. Plant J 19, 625-633.
Ritter H, Schulz GE (2004) Structural basis for the entrance into the phenylpropanoid metabolism catalyzed by Phenylalanine Ammonia-Lyase. Plant Cell 16,3426-3436.
Rostami M, Tarighi S, Taheri P, Rahimian H (2019) Genes expression of chitinase, β-1, 3-glucanase and peroxidase enzymes in rice treated with the causal agent of sheath blight diseases, antagonistic and inducer bacteria, and potassium silicate. Appl Entomol Phytopathol 87(1), 129-146 (In Persian).
Ryals JA, Neuenschwander UH, Willits MG, et al. (1996) Systemic acquired resistance. Plant Cell 8,1809-1819.
Sadeghi F, Rahimian H, Babaeizad V (2011) Genetic diversity of Pseudomonas viridiflava isolates causing citrus blast disease with gyr B primer, 7th National Conference on Biotechnology of the Islamic Republic of Iran, Tehran, Niroo Research Institute p37 (In Persian).
Sareena S Poovannan K, Kumar KK, et al. (2006) Biochemical responses in transgenic rice plants expressing a defence gene deployed against the sheath blight pathogen, Rhizoctonia solani. Curr Sci 91,1529- 1532.
Sayyari M, Babaeizad V, Tajick Qanbari MA, Rahimian H (2015) Resistance of two Rice cultivars to the sheath blight agent Rhizoctonia solani AG1-1A. Agric Biotechnol J 7(4), 97-112 (In Persian).
Shahsavari M, Mohammadabadi M, Khezri A, et al. (2021) Correlation between insulin-like growth factor 1 gene expression and fennel (Foeniculum vulgare) seed powder consumption in muscle of sheep. Anim Biotechnol 33, 1-11.
Schultheiss H, Dechert C, Kogel KH, Huckelhoven R (2003) Functional analysis of barley RAC/ROP G-protein family members in susceptibility to the powdery mildew fungus. Plant J 36, 589-601.
Sels J, Mathys M, De Coninck BMA, Cammue BPA (2008) Plant pathogenesis-related (PR) proteins: A focus on PR peptides. Plant Physiol Biochem 46, 941-950.
Sharifi-Sirchi Q, Hosseinipour A, Mansouri M (2011) Priming against Asiatic citrus canker and monitoring of PR genes expression during resistance induction. Afr J Biotechnol 10, 19-20.
Sharp JK, Valent B, Albersheim P (1984) Purification and partial characterization of a βglucan fragment that elicits phytoalexin accumulation in soybean. J Biol Chem 259, 11312-11320.
Shi YL, Sheng YY, Cai ZY, et al. (2019) Involvement of salicylic acid in anthracnose infection in tea plants revealed by transcriptome profiling. Int J Mol Sci 20(10), 2439.
Song H, Wang P, Li C, et al. (2016) Identification of lipoxygenase (LOX) genes from legumes and their responses in wild type and cultivated peanut upon Aspergillus flavus infection. Sci rep 6(1), 1-9.
Stintzi A, Heitz T, Prasad V, et al. (1993) Plant ‘pathogenesis-related’ proteins and their role in defense against pathogens. Biochimie 75, 687-706.
Stotz HU, Thomson JG, Wang Y (2009) Plant defensins Defense, development and application. Plant Signal Behav 4, 1010-1012.
Sudyoung N, Tokuyama S, Krajangsang S, et al. (2020) Plant defense-related gene expression analysis of canker-infected lime seedling In IOP Conference Series: Earth Environ Sci 432 (1), 012007.
Tonnessen BW, Manosalva P, Lang JM, et al. (2015) Rice phenylalanine ammonia-lyase gene OsPAL4 is associated with broad spectrum disease resistance. Plant Mol Biol 87(3), 273-286.
Torres MA, Jones JD, Dangl JL (2006) Reactive oxygen species signaling in response to pathogens. Plant physiol 141(2), 373-378.
Traw MB, Bergelson J (2003) Interactive effects of jasmonic acid, salicylic acid, and gibberellin on induction of trichomes in Arabidopsis. Plant physiol 133(3), 1367-1375.
Tunsagool P, Jutidamrongphan W, Phaonakrop N, et al. (2019) Insights into stress responses in mandarins triggered by Bacillus subtilis cyclic lipopeptides and exogenous plant hormones upon Penicillium digitatum infection. Plant cell rep 38(5), 559-575.
Van Loon L, Rep M, Pieterse C (2006) Significance of inducible defense-related proteins in infected plants. Annu Rev Phytopathol 44, 135-162.
Vidhyasekaran P (2002) Bacterial disease resistance in plants: molecular biology and biotechnological applications: Routledge pp 322.
Vigers AJ, Roberts WK, Selitrennikoff CP (1991) A new family of plant antifungal proteins. Mol Plant Microbe Interact 4, 315-323.
Vogt J, Schiller D, Ulrich D, et al. (2013) Identification of lipoxygenase (LOX) genes putatively involved in fruit flavour formation in apple (Malus domestica). Tree Genet Genomes 9(6), 1493-1511.
Waewthongrak W, Leelasuphakul W, McCollum G (2014) Cyclic lipopeptides from Bacillus subtilis ABS–S14 elicit defense-related gene expression in citrus fruit. PloS one 9(10), e109386.
Waller F, Achatz B, Baltruschat H, et al. (2005) The endophytic fungus Piriformospora indica reprograms barley to salt-stress tolerance, disease resistance, and higher yield. Proc Natl Acad Sci 102(38), 13386-13391.
Wang H, Zheng J, Ren X, et al. (2015) Effects of Piriformospora indica on the growth, fruit quality and interaction with Tomato yellow leaf curl virus in tomato cultivars susceptible and resistant to TYCLV. Plant Growth Regul 76(3), 303-313.
Yang J, Wang GQ, Zhou Q, et al. (2019) Transcriptomic and proteomic response of Manihot esculenta to Tetranychus urticae infestation at different densities. Exp Appl Acarol 78(2), 273-293.
Yang XY, Jiang WJ, Yu HJ (2012) The expression profiling of the lipoxygenase (LOX) family genes during fruit development, abiotic stress and hormonal treatments in cucumber (Cucumis sativus L). Int J Mol Sci 13(2), 2481-2500.
Zhang C, Jin Y, Liu J, et al. (2014) The phylogeny and expression profiles of the lipoxygenase (LOX) family genes in the melon (Cucumis melo L) genome. Sci Hortic 170, 94-102.
Zhu Q, Maher EA, Masoud S, et al. (1994) Enhanced protection against fungal attack by constitutive coexpression of chitinase and glucanase genes in transgenic tobacco. Nat Biotechnol 12, 807-812.